PLOS ONE: sin cabeza inesperado y sin cola de pescado en el contenido estomacal de marrajo Isurus oxyrinchus

Extracto

El contenido estomacal de 113 individuos de marrajo Isurus oxyrinchus
se analizó. Los individuos fueron muestreados a aterrizar en Vigo (España) y capturados por la superficie del mar palangreros en la zona del Archipiélago de las Azores y entre las Azores y la Península Ibérica, en marzo y octubre de 2012 y marzo de 2013. Los teleósteos constituían el elemento dominante, principalmente paparda del Atlántico Scomberesox saurus gratis (87% de la presa teleósteos). Entre ellos, el 94% fueron privados de la cabeza y la aleta caudal, mientras que la carne y los huesos del cuerpo se conservaron. La presencia de las lentes de los ojos, el número de los cuales fue consistente con el número de restos de pescado, probablemente descarta la eliminación de las cabezas antes de la ingestión. No hay una explicación obvia para este patrón inesperado y sin grabar de la digestión

Visto:. Biton Porsmoguer S, D Bănaru, Béarez P, Dekeyser I, Merchán Fornelino M, Boudouresque CF (2014) Unexpected sin cabeza y sin cola de pescado en el contenido estomacal de marrajo Isurus oxyrinchus
. PLoS ONE 9 (2): e88488. doi: 10.1371 /journal.pone.0088488

Editor: C. Athanassios Tsikliras, Universidad Aristóteles de Tesalónica, Grecia

Recibido: 17 Septiembre, 2013; Aceptó 8 de enero de 2014; Publicado: 12 de febrero 2014

Derechos de Autor © 2014 Biton Porsmoguer et al. Este es un artículo de acceso abierto distribuido bajo los términos de la licencia Creative Commons Attribution License, que permite el uso ilimitado, distribución y reproducción en cualquier medio, siempre que el autor original y la fuente se acreditan

Financiación:. Este trabajo fue apoyado por el Ministerio español de Medio Ambiente y Medio Rural y Marino (Aplicación Presupuestaria 23.09.456C.484) y el Ministerio de Agricultura, Alimentación y Medio Ambiente (Fundación Biodiversidad; Resolución del 28/12/2012). Los donantes no tenía papel en el diseño del estudio, la recogida y análisis de datos, decisión a publicar, o la preparación del manuscrito

Conflicto de intereses:.. Los autores han declarado que no existen intereses en competencia

Introducción

Long-line españolas y portuguesas flotas que explotan las aguas del Atlántico marina noreste (15 ° -35 ° W y 30 ° -45 ° N) orientar el pez espada Xiphias gladius
, atún Thunnus obesus, T. albacares, T. alalunga
y Katsuwonus pelamis
y el bonito del Atlántico Sarda sarda
, especies de alto valor de mercado. Dos tiburones pelágicos, tiburón azul Prionace glauca Opiniones y marrajo Isurus oxyrinchus
, teóricamente constituyen capturas accesorias. Sin embargo, su masa es superior a la de las especies objetivo. Durante los últimos 5 años, 2008-2012, que representan el 64 y el 10%, respectivamente, de los desembarques de la pesca en Vigo, España. El pez espada, el atún y el bonito del Atlántico solamente constituyen el 23,2 y el 1%, respectivamente, de los desembarques (Xunta de Galicia da, es decir, gobierno regional, com. Pers.).

El marrajo es uno de los elasmobranquios depredadores más comunes de los océanos del mundo. Que habita en las zonas tropicales y templadas, en las zonas epipelágicos y mesopelágicas, a 150 m de profundidad [1].

Los tiburones y, en particular Isurus oxyrinchus
, son de crecimiento lento, largo -lived, baja fecundidad y la especie tardía madurez sexual, lo que caracteriza a los estrategas K [2]. Por tanto, son especies altamente vulnerables. El aumento constante de la pesquería de tiburones ha llevado a la sobreexplotación de sus acciones en varias áreas. Este es actualmente el foco de considerable preocupación internacional [3].

El conocimiento de la dieta de una especie proporciona una base para entender sus interacciones con otras especies y su papel en la cadena trófica del ecosistema [4]. La dieta del marrajo ha sido investigado por varios autores, por ejemplo, en el Atlántico noroccidental [5], el noreste del Atlántico [6]; [7], en el sudeste del Atlántico [8], en el suroeste del Atlántico [9] y el Océano Pacífico [10]; [11]; [12].

Los estudios antes mencionados muestran que los teleósteos y cefalópodos son la presa principal de la dieta de los tiburones. El objetivo del presente trabajo fue poner de manifiesto las posibles peculiaridades de la dieta de las personas menores de edad en el noreste del Océano Atlántico. En esta zona, aunque de gran importancia para la pesca española y portuguesa, su dieta ha sido poco estudiada. En el marco de este estudio, se observó un proceso inesperado de la digestión de los peces, empezando por las cabezas y las colas, por lo que casi todos los individuos eran teleósteos sin cabeza y sin cola y el estudio de las vértebras era la única forma de identificarlos.

materiales y Métodos

Ética Declaración

el marrajo Isurus oxyrinchus
se evalúa a nivel mundial como una especie vulnerable, de acuerdo con los criterios de la Lista Roja de la UICN, sobre la base del estimado y declinaciones inferidas [13]. Sin embargo, no aparece en los anexos de la Unión Europea la Directiva Hábitats (UE) [14].

En la 17 ^{ª reunión de las Partes Contratantes del Convenio de Barcelona, ​​en febrero de 2012, la marrajo, junto con otras 9 especies de tiburones, fue trasladado del anexo III (especies cuya explotación está regulada) del anexo II (en peligro de extinción y especies amenazadas).}

el Convenio de Barcelona sólo se refiere al mar Mediterráneo, el Atlántico no . En el Convenio de Berna para la conservación de la vida silvestre y del medio natural, que afecta tanto a los países mediterráneos y europeos del Atlántico, el marrajo se colocó en el Apéndice III (especies protegidas de fauna y flora).

Este Apéndice no implica protección real, en contraste con el Apéndice II (especies estrictamente protegidas). Por último, el marrajo no aparece en los Apéndices I, II o III de la Convención sobre el comercio internacional de especies amenazadas de fauna y flora silvestres [15].

En general, en todo el mundo a pesar de la dramática disminución del marrajo , especialmente en el Mar Mediterráneo, donde se considera en peligro crítico por la UICN [13], con una pérdida de más del 99,9% desde principios de los 20 ^{e siglo [16], la especie sigue siendo legalmente capturarse y comercializado en España , como en otros países de la UE.}

las capturas fueron realizadas por el Vigo (Galicia, España) flota de palangre, en tres zonas del noreste del Atlántico (Fig. 1), en el suroeste del archipiélago de las Azores ( a), al sur del archipiélago de las Azores (B), y entre el archipiélago de las Azores y la Península Ibérica (C), en marzo y octubre de 2012, y en marzo de 2013. las coordenadas geográficas de los lugares incluidos en la muestra corresponden a la zona de pesca (Tabla 1 ). El muestreo fue autorizado durante una reunión en Vigo (España), con el Sr. Carlos Botana (Departamento de Medio Ambiente) y el Sr. Luis Pérez (Departamento de Pesca) de las autoridades del puerto de Vigo, el 26 de enero de 2012.

Todo marrajo fueron capturados con un gancho por los pescadores. La causa de la muerte fue asfixia. Los tiburones fueron refrigeradas (~0 ° C) y desembarcados de ca. 4 días hasta varias semanas después. El muestreo de los estómagos se realizó en individuos muertos y refrigerados aterrizó en las instalaciones del puerto de Vigo (mercado de pescado del puerto). Los tiburones no murieron a los efectos de este estudio. Todos ellos se venden para el consumo humano en los mercados español y europeo. Las muestras de estómagos fueron donados por la flota de palangre Vigo para este estudio. No hicimos uso de un método que implica el sacrificio del marrajo Isurus oxyrinchus
.

En la Tabla 2, se presentan más detalles sobre marrajo alimentación [17], [18]. Utilizamos ciertos índices su dieta como porcentaje en número (% N), el porcentaje en peso basado en presa digerido no reconstituido (% W) Frecuencia Porcentaje de ocurrencia (% O) y el índice de importancia relativa (% IRI) [19].

el muestreo y análisis

en general, se tomaron muestras de 113 individuos de tiburón, originarios de las tres áreas de estudio (Tabla 3). Se midió la longitud total (TL), a partir de la punta de la boca hasta el extremo de la aleta caudal, y la masa total, antes de la disección y el estómago de extracción. Los estómagos fueron congeladas (-20 ° C) y se transportaron al MIO (Instituto Mediterráneo de Oceanografía) en Marsella (Francia). Allí, los estómagos se descongelaron, inmediatamente diseccionaron y analizaron su contenido.

presa que no sean los teleósteos se determinaron a especies o más bajo nivel taxonómico posible, en función de su estado de digestión. Teleleosts fueron identificados por medio de examen vértebra. Las vértebras se compararon con las colecciones osteológicos peces del Museo Nacional de Historia Natural (MNHN, París, Francia) (Fig. 2). La razón de este procedimiento de identificación fue que las cabezas estaban casi siempre ausentes, excepto en un Scomberesox saurus gratis (Beloniformes, Scomberesocidae) y algunos otros ejemplares de teleósteos.

Incluso en estos casos, la identificación macroscópica podría no llevar a cabo debido al estado avanzado de la digestión. Además, los otolitos eran demasiado pobres en condiciones de ser explotados.

Resultados y Discusión

La mayoría de individuos estudiados (108 de 113) eran menores de edad. TL varió desde 50 hasta 187 cm. En el marrajo, la madurez sexual se alcanza a 195 cm en los machos y 280 cm en las mujeres [1]. También se estudiaron Muy pocos individuos adultos, cuyos TL había terminado, estos umbrales: 205 a 254 cm (4 machos, zonas B y C) y 340 cm (1 hembra, la zona A). Estos 5 individuos fueron incluidos en la base de datos considerados, ya que sus contenidos estomacales fueron consistentes con los de la mayoría de los individuos juveniles de la zona.

Entre los 113 estómagos estudiados, 42 eran vacío, siendo la relación de la vacuidad, por tanto, 37,2%. En general, 216 individuos de teleósteos se contaron dentro de los 55 estómagos que contienen teleósteos. Si las zonas de muestreo se consideran por separado, 27 teleósteos se contaron en 12 de los 18 estómagos no vacías en la zona A (porcentaje de aparición: 66%); 39 teleósteos se contaron en 16 de los 24 estómagos no vacías en la zona B (porcentaje de aparición: 67%); 150 teleósteos se contaron en 27 de los 29 estómagos no vacías en la zona C (porcentaje de aparición: 93%). (Tabla 3)

Podemos decir que es un teleósteo principal presa consumida por I . oxyrinchus gratis (82,4% del número total de presas). marrajo prefiere el saurio Atlántico, Scomberesox saurus
, lo que representa el 87% de la presa teleósteos y el 72,1% de todas las presas (Tabla 2). Estas especies individuales estuvo presente en el 63%, 67% y 97% de los estómagos vacíos no se tomen muestras en marzo de 2012 (zona A), en marzo de 2013, (zona B) .y en octubre de 2012 (zona C), respectivamente.

El 13% restante de la presa teleósteo estaba constituido por Balistes capriscus
, Scomber scombrus
, Thunnus alalunga, Alepisaurus ferox
, no identificada Bramidae teleósteos y otra no identificada.

el análisis de la forma de las vértebras permitió la identificación de esta especie como la paparda del Atlántico, Scomberesox saurus
. Esta especie habita en bancos de arena cerca de la superficie del mar, en aguas templadas y tropicales. Consume crustáceos pelágicos pequeños, los teleósteos (Clupeidae) y Noctiluca gratis (dinoflagelados) [20]. Su nivel trófico se estima en 3,6 [21]
.

Dentro de estómagos, S. saurus
casi siempre ocurrió con la misma apariencia, totalmente privado de la cabeza y la cola (aleta caudal) (Fig. 3). Sólo una cabeza (sin ojos) y una aleta caudal, en un estado avanzado de la digestión, se encontró (ambos en un solo individuo).

La forma general de los peces y las vértebras hizo posible orientar definitivamente (delantero vs trasera) los peces permanece. La cabeza estaba ausente hasta, al menos, el opérculo (por ejemplo, la Fig. 3a). Junto con la cabeza, la parte delantera del "cuerpo" (en este caso, "cuerpo" significa la parte del opérculo con el pedúnculo caudal) fue más o menos ausente (por ejemplo, la Fig. 3i, 3k 3j y). La aleta caudal era siempre ausente (con la única excepción mencionada anteriormente), hasta el pedúnculo caudal. De hecho, la parte del cuerpo de pescado, que estaba presente era la porción entre el pedúnculo caudal y al menos la parte trasera del cuerpo, a veces parte del cuerpo de la variación de longitud, muy rara vez el "cuerpo" total. La longitud de la parte conservada de la "cuerpo" osciló 2-19 cm. Además de los restos del cuerpo, se observaron un número de lentes cristalinas aislado de pescado. Se recogieron un total de 542 lentes, que es consistente con el número mínimo de individuos (MNI) identificado, es decir, 216.

El hecho de que el número de pares de lentes (270) era un poco más de la MNI sugiere que la recuento total de los peces fue sólo ligeramente subestimado y por lo tanto más o menos correcta. individuos que se consumen no fueron fragmentados en varios pedazos, lo que habría dado lugar a una sobreestimación, no subestima; más bien, los desechos del cuerpo pequeño, no es tenido en cuenta (Fig. 3f y 3g) corresponde a individuos casi completamente digeridos.

Sin embargo, no puede excluirse que la correspondencia aproximada entre el número de cuerpos y lentes de los ojos podría deberse a diferente velocidad en el proceso de digestión de los cuerpos y la cabeza, pero también diferencias entre las distintas especies
.

la comparación entre las vértebras caudales de los peces se queda con la muestra de referencia del MNHN nos lleva a estimar aproximadamente que el máximo longitud y masa de los individuos eran consumidas ~ 35 ~ 85 cm y g. La longitud máxima de S. saurus
en la naturaleza es de 50 cm [20]

Restos de la otra presa teleósteo tenía la cabeza:. dos individuos de Balistes capriscus
, dos individuos de Thunnus alalunga
, dos individuos de Scomber scombrus
, uno de los individuos

se propusieron una serie de criterios Alepisaurus fero
X y un individuo no identificado de teleósteos. para caracterizar la estado de la digestión de las presas en los estómagos de los elasmobranquios [22]. 1: Presa se ingirió recientemente, fáciles de identificar y es de una sola pieza o mordido por la mitad. 2: Presa está intacto o mordido por la mitad y es posible tomar la mayor parte de las medidas estándar. 3: La mayor parte de la presa está presente, aunque en varios pedazos y sólo una o dos medidas se pueden tomar. 4: Las mediciones no se pueden hacer, algunas piezas de carne siguen juntos, escamas sueltas y piezas esqueleto Unidas. 5: piezas sueltas al azar (por ejemplo otolitos, vértebras, ojos, Telson, picos). 6. estómago vacío o papilla no identificable. El teleósteo permanece observa aquí en los tiburones marrajo estudiados corresponden al estado 4 (Fig. 3).

La secuencia de la digestión y la evacuación gástrica de los productos alimenticios en los elasmobranquios no ha sido completamente aclarada. Los artículos pequeños más friables y fácilmente digeribles son evacuados con mayor rapidez que los artículos más grandes con superficie inferior a relaciones de volumen [23]. De acuerdo con [24], los huesos son una fracción relativamente resistente alimentos que contribuyen a un tiempo de evacuación prolongado. El proceso de digestión abarca una fase durante la cual una gran parte de la comida se digiere rápidamente, a continuación, una "fase residual 'en el que las partes menos digeribles se suavizan y se pasan lentamente [24], [25]. En el tiburón trozo Carcharhinus plumbeus
alimentándose de lacha, Brevoortia tyrannus
, el tiempo necesario para evacuar por completo el 98% de una comida es ~ 4 días; esta vez es consistente con otros estudios tratar con tiburones teleósteos alimentados, por ejemplo [26]. En lo que se refiere a los resultados, la digestión de la cabeza ósea antes de la carne del cuerpo es sorprendente. ¿Cuál podría ser la razón detrás de este proceso?

Podemos explicar el fenómeno a través de tres hipótesis.

i. Primera hipótesis: los tiburones no comen la cabeza, sino sólo la parte posterior del cuerpo, con la cola. De hecho, sólo encontramos una cabeza descompone entre 188 individuos de Scomberesox saurus
identificados. El saurio del Atlántico es una especie de teleósteo que vive en las escuelas. Podría ser difícil para los tiburones para comer una presa en movimiento completo. Ellos pueden morder sólo la parte posterior. El aspecto de la presa teleósteo encontrado en los estómagos podría confirmar esta teoría.

La aparición de lentes ojo de pescado puede o bien enfermos la hipótesis antes mencionada ya que el número de pares de lentes se corresponde aproximadamente con el número de presas, o confirmar y deberse a restos de presas anterior ya digeridos. Las lentes se encuentran pueden pertenecer a otras especies consumidas antes. En relación con el estado de la digestión de la paparda del Atlántico, no hemos encontrado escamas y la piel, pero sólo una parte del cuerpo con vértebras protegido por músculos (Figura 3). Podemos confirmar con certeza que la cola se descompuso antes de que el resto del cuerpo. Encontramos la parte posterior del cuerpo de muchos individuos y sin colas. Sin embargo, fue imposible comer esta parte del cuerpo sin la cola. El ácido gástrico probablemente digiere la cola primero.

II. Segunda hipótesis: tiburones se comen la cabeza de la presa. La cabeza junto con la cola no están protegidos por los músculos en comparación con el resto del cuerpo. jugo gástrico ácido puede descomponerse rápidamente. Sobre la base de esta teoría, no encontraríamos la cabeza, pero las lentes de ojo de pescado única (véase más arriba). Los músculos más lento el proceso de digestión de la estructura ósea debido a que estos no eran directamente en contacto con el jugo gástrico ácido.

La proteína es el componente químico principal de las lentes de los ojos y sobre todo γM7-cristalina [28] .We puede explicar la lenta descomposición de las lentes, ya que se componen de una matriz cristalina y un elemento albuminoides que resiste la digestión ácida [29].

en la presa teleósteo, podemos decir que los otolitos fueron digeridos antes de que las lentes de los ojos. Algunos trabajos sobre la variación de la secreción de ácido gástrico en los tiburones muestran que la secreción de ácido continua puede aumentar la eficiencia digestiva [30]. No hemos podido medir el pH gástrico en el estómago, pero algunas obras relativas a las especies pelágicas similares [30], mostró que el pH gástrico puede aumentar de 8.2 a 8.7 en los 2-3 días después de la alimentación. pH gástrico puede tener oscilaciones periódicas que intervalo de 1,1 a la 8.7 cuando el estómago está vacío [30].

III. Tercera hipótesis: la ausencia de la cabeza y la cola podría ser un artefacto debido a un post mortem particular,
proceso de digestión que ocurre entre la captura y el aterrizaje. La última hipótesis fue descartada por la aparición de la caballa ( Scomber scombrus
) con la cabeza conservada y la cola no digeridos en el estómago, lo que corresponde al cebo utilizado por los pescadores. Por lo tanto, se puede considerar que el proceso de digestión se detiene con la muerte.

En general, las dos primeras hipótesis o una combinación de ambos son los más probables.

Conclusión

Para nuestro conocimiento , la ocurrencia de teleósteos privado de la cabeza y la cola, mientras que el cuerpo (huesos y carne) era más o menos conservada, en el estómago del marrajo Isurus oxyrinchus
, así como en otros depredadores tiburones, no ha sido previamente reportado. La mayoría de los autores no sólo escasamente o describen el estado de la digestión de la presa teleósteos, con la excepción de las lentes de los peces aislados (por ejemplo, [27] para Prionace glauca
; [11] y [6] para Isurus oxyrinchus
). No podemos especular sobre la ocurrencia general de este proceso para las especies estudiadas, el marrajo y la principal presa observada: Scomberesox saurus
, o para las otras 5 especies de presa. Sin embargo, vale la pena señalar que se observó el fenómeno de teleósteos sin cabeza en todos menos 9 estómagos que contienen los teleósteos, en las dos temporadas de estudio y las tres zonas de estudio.

Reconocimientos

Los autores desean calurosamente las gracias a la Autoridad Portuaria de Vigo, que autorizó el muestreo, junto con los capitanes de los barcos de pesca que nos permitieron medir y diseccionar aterrizamos tiburones antes de venderlos. Gracias también a Michael Paul para la mejora del Inglés. Por último, reconocemos los dos revisores anónimos por los comentarios y sugerencias valiosas.

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